Принято считать, что Храм Рождества Иоанна Предтечи на Пресне был основан в 1685 году — именно тогда было построено деревянное здание церкви. Со временем слобода на Пресне разрасталась, приход церкви увеличивался, поэтому в планах появилось строительство каменного здания на месте уже обветшавшего.

В 1714 году наконец-то было получено разрешение на строительство, однако вскоре работы были приостановлены. В этот период активно застраивался Санкт-Петербург, поэтому действовал запрет на строительство по всей стране. После снятия этого запрета в 1728 году, строительство храма возобновилось и завершилось через 6 лет, в 1734 году.
1804 год стал переломным для храма — во время пожара была уничтожена колокольня, поэтому было решено построить новую, несколько изменив ее местоположение: планировалось вынести ее на красную линию улицы, а затем соединить с основным зданием храма. Строительные работы велись под руководством церковного старосты Федора Резанова, нижний ярус колокольни стал одновременно и парадным входом в церковь. А приблизительно в 1828 году по проекту архитектора Фёдора Шестакова была возведена трапезная.

В конце XIX века на месте старых строений появились новый приходской дом
и здание, где расположилась церковно-приходская школа и богадельня, чуть позже была перестроена трапезная. В советские годы Храм Рождества Иоанна Предтечи не закрывался, но лишился колоколов и своего имущества. Позже он неоднократно обновлялся: уже после 1990-х годов восстановлена звонница, а властями была возвращена часть церковных земель.