Храм был построен в XVII веке и долгое время являлся центром Гнездниковской слободы. Слобода получила своё название по проживавшим здесь гнездникам — мастерам литейного дела.

Постепенно Гнездниковская слобода прекратила своё существование и была заселена боярами и дворянами. В 1724-1727 годах на средства прихожан была сооружена новая церковь в стиле барокко. Главный престол был освящен в честь Благовещения Богородицы, а приделы — в честь Дмитрия Ростовского и Николая Чудотворца.

В 1893 году в этом храме прощались с известным музыкальным педагогом Н.С. Зверевым, который помог раскрыть талант Сергея Рахманинова, Александра Скрябина и Михаила Пресмана.

Советское время стало для храма роковым — в 1930 году церковь вместе со всеми хозяйственными постройками была разрушена, на их месте построили типовое здание школы.